Jeff Bridges iniciou sua carreira ainda jovem, aparecendo sem créditos ao lado da mãe no filme The Company She Keeps (1951) e, ocasionalmente, com o pai na popular série de TV submarina Sea Hunt (1958). Aos 14 anos, excursionou com o pai em uma produção teatral de "Anniversary Waltz". Após superar problemas com drogas e maconha, começou a moldar sua carreira de jovem adulto aparecendo na TV como uma versão mais jovem do pai no aclamado telefilme Silent Night, Lonely Night (1969), e no estranho filme de Burgess Meredith, The Yin and the Yang of Mr. Go (1974). Após boas críticas por sua atuação como um estudante branco envolvido no tema racial em Halls of Anger (1970), seu papel decisivo veio um ano depois, quando conquistou um papel de amadurecimento no aclamado filme de conjunto The Last Picture Show (1971), dirigido por Peter Bogdanovich, que transformou seus jovens protagonistas em estrelas e rendeu Oscars ao elenco mais velho. O papel de Duane Jackson, pelo qual Jeff recebeu sua primeira indicação ao Oscar (de melhor ator coadjuvante), definiu o tom dos tipos de papéis pelos quais Jeff se tornaria conhecido: errantes, imprudentes, travessos e geralmente imprevisíveis.

Com uma beleza casual e despreocupada, armado com um sorriso perpétuo e um charme astuto, ele começou imediatamente uma intrigante jornada nos anos 70 por filmagens fora do comum. Entre elas, destacam-se seu boxeador em ascensão contra um Stacy Keach em declínio em Fat City (1972); seu vigarista da era da Guerra Civil no faroeste Bad Company (1972); seu piloto de stock car caipira em The Last American Hero (1973); seu jovem estudante anarquista ao lado de um elenco veterano estelar na peça de Eugene O'Neill The Iceman Cometh (1973); seu parceiro assaltante de bancos (também indicado ao Oscar) de Clint Eastwood em Thunderbolt and Lightfoot (1974); seu ladrão de gado sem rumo em Rancho Deluxe (1975); seu escritor de faroeste de baixo nível que quer ser um cowboy de verdade em Hearts of the West (1975); e o irmão de um presidente assassinado que investiga o crime em Winter Kills (1979). Todos são personagens simplesmente maravilhosos que deveriam tê-lo impulsionado ao topo do estrelato... mas, estranhamente, não o fizeram.

Talvez tenha sido sua facilidade característica e abordagem naturalista que o tornaram um tanto subvalorizado naquela época em que Hollywood era dominada pela intensidade de Dustin Hoffman, Robert De Niro e Al Pacino. No entanto, Jeff continuou sendo um favorito que roubava cenas na década seguinte, notadamente como o programador de videogame no clássico cult de ficção científica Tron (1982), e o irmão músico em dificuldades que disputa com o irmão Beau Bridges as atenções da cantora sexy Michelle Pfeiffer em The Fabulous Baker Boys (1989). Jeff tornou-se três vezes indicado ao Oscar com sua interpretação altamente intrigante (e estranhamente sexy) de um alienígena de rosto vazio em Starman (1984), e ganhou ainda mais consideração como o sempre otimista inventor Preston Tucker em Tucker: The Man and His Dream (1988).

Desde então, Jeff continuou a espalhar a magia Bridges no cinema. Poucos desfrutam de popularidade tão duradoura mantendo igual respeito entre os críticos. The Fisher King (1991), American Heart (1992), Fearless (1993), The Big Lebowski (1998) (agora um fenômeno cult) e The Contender (2000) (que lhe rendeu uma quarta indicação ao Oscar) são exemplos principais. Mais recentemente, ele aproveitou o momento como um vilão careca, nêmesis de Robert Downey Jr. em Iron Man (2008) e, então, aos 60 anos, coroou sua carreira recompensadora vencendo o elusive Oscar, além do Golden Globe e do Screen Actor Guild Awards (entre muitos outros), por seu cantor country decadente Bad Blake em Crazy Heart (2009). Bridges em seguida estrelou Tron: Legacy (2010), reprisando um de seus papéis mais famosos, e recebeu outra indicação ao Oscar de Melhor Ator por seu papel no remake faroeste True Grit (2010). Em 2014, ele coproduziu e estrelou uma adaptação do drama de ficção científica de Lois Lowry, The Giver (2014).

Jeff é fotógrafo nos bastidores e fora dos sets de filmagem, e é conhecido por se divertir como cartunista e músico pop.