Joan Allen ingressou no renomado ensemble da Steppenwolf Theatre Company de Chicago em 1977, sendo um dos membros originais do grupo e estrelando várias de suas produções originais. Seus primeiros créditos importantes no cinema incluíram duas atuações coadjuvantes aclamadas pela crítica que demonstraram sua versatilidade: uma interpretação cômica no mistério de assassinato suburbano Compromising Positions (1985) e um papel dramático como uma mulher cega que faz amizade com um assassino em série em Manhunter (1986). Na mesma época, Allen estava construindo seu nome no teatro de Nova York; ela eventualmente se tornaria uma das atrizes mais homenageadas do mundo teatral nova-iorquino e vencedora de todos os principais prêmios por seu trabalho na Broadway e fora dela. Ela recebeu um Tony Award de Melhor Atriz em 1988 por sua atuação, ao lado de John Malkovich, em Burn This, de Lanford Wilson, e foi indicada ao Tony na mesma categoria em 1989 pelo papel-título em The Heidi Chronicles.

Continuando seu trabalho no cinema, Allen recebeu sua primeira indicação ao Oscar por seu papel como Pat Nixon no filme Nixon (1995), de Oliver Stone, pelo qual também ganhou prêmios de sete associações de críticos, incluindo a Los Angeles Film Critics Association e a National Society of Film Critics. Allen recebeu sua segunda indicação consecutiva ao Oscar de Melhor Atriz Coadjuvante por seu papel em The Crucible (1996), de Arthur Miller. Posteriormente, seu trabalho em The Ice Storm (1997), ao lado de Kevin Kline e Sigourney Weaver, e em Pleasantville (1998), ao lado de William H. Macy e Jeff Daniels, lhe rendeu grandes elogios e vários prêmios da crítica; ela também coestrelou o blockbuster de ação Face/Off (1997), ao lado de John Travolta e Nicolas Cage. Por seu papel principal em The Contender (2000), Allen recebeu indicações de Melhor Atriz no Golden Globes, no Academy Awards, no SAG Awards e no Independent Spirit Awards.

Ao longo do início dos anos 2000, Allen trabalhou tanto no cinema quanto na televisão, com papéis em três dos filmes da série Bourne - The Bourne Supremacy (2004), The Bourne Ultimatum (2007) e The Bourne Legacy (2012) - bem como em The Notebook (2004), The Upside of Anger (2005) e Death Race (2008). Allen também recebeu indicações ao Emmy por The Mists of Avalon (2001) e pelo papel-título no biopic Georgia O'Keeffe (2009), pelo qual também foi produtora executiva. Ela também foi vista recentemente na série dramática da HBO Luck (2011).