Rupert Everett cresceu em circunstâncias privilegiadas, mas o intelectual irônico e às vezes arrogante foi um rebelde desde o início. Aos sete anos, foi colocado sob os cuidados de monges beneditinos no Ampleforth College, onde estudou piano clássico. Foi expulso da Central School of Speech and Drama de Londres por conflitos com os professores e, em vez disso, tornou-se aprendiz no teatro de vanguarda Glasgow Citizen's Theatre, na Escócia, atuando em produções como "Don Juan" e "Heartbreak House". Passou do teatro para a TV britânica em 1982 com aparições sofisticadas em séries como "Strangers", "Play for Today" e "The Agatha Christie Hour", além das minisséries Princess Daisy (1983) e The Far Pavilions (1984).

Em 1984, Everett filmou um papel principal gay no aclamado filme de temática colegial Another Country (1984), que já havia interpretado no teatro em 1981. Conquistando uma indicação ao BAFTA e atraindo atenção internacional, Rupert tornou-se uma das estrelas crossover mais badaladas da Inglaterra. Papéis aristocráticos de destaque em filmes de qualidade surgiram, como Dance with a Stranger (1985), ao lado de Miranda Richardson, e Duet for One (1986), estrelado por Julie Andrews e Alan Bates. O rebelde, no entanto, foi para o cenário internacional em vez de Hollywood, com papel de destaque no longa australiano The Right Hand Man (1986), com Hugo Weaving; no italiano Cronaca di una morte annunciata (1987) e no drama francês Tolérance (1989), ao lado de Ugo Tognazzi.

Mais uma vez, porém, o ator afiado e sedutor apagou seu próprio brilho ao entrar em conflito com a imprensa e até com seus fãs no final dos anos 1980. Em 1989, Everett declarou aberta e orgulhosamente sua homossexualidade, o que inicialmente prejudicou seu status de galã romântico. Aparecendo esporadicamente em papéis de destaque como o Príncipe de Gales no majestoso drama The Madness of King George (1994) e Lord Rutledge na comédia familiar Dunston Checks In (1996), a popularidade de Rupert foi reenergizada após interpretar o confidente gay de Julia Roberts com efeito cômico na comédia de sucesso de bilheteria My Best Friend's Wedding (1997), rendendo-lhe indicações ao BAFTA e ao Globo de Ouro. Ele continuou a impressionar depois disso, notadamente em peças de estilo clássico como Shakespeare in Love (1998) (como Christopher Marlowe), A Midsummer Night's Dream (1999) (como Oberon), e as peças de Oscar Wilde An Ideal Husband (1999) (como Lord Goring, indicado ao Globo de Ouro) e The Importance of Being Earnest (2002) (como Algy). No lado mais leve e divertido, sua predileção por travessuras foi demonstrada como o vilão caricato Dr. Claw, o inimigo do personagem-título de Matthew Broderick, em Inspector Gadget (1999).

No novo milênio, Rupert continuou sendo uma presença vibrante nos palcos com uma turnê de "Private Lives" (em italiano) em 2008, uma remontagem da Broadway de "Blithe Spirit" em 2009 (sua estreia em Nova York) e como Henry Higgins em "Pygmalion", de Shaw, em Munique no ano seguinte. Ele passou a interpretar Oscar Wilde em "The Judas Kiss" em 2013 e estava prestes a interpretar George na Broadway em "Who's Afraid of Virginia Woolf?" quando a peça fechou antes da estreia oficial devido à pandemia de COVID em 2020. Na TV, interpretou o impecavelmente sedutor Sherlock Holmes em Sherlock Holmes and the Case of the Silk Stocking (2004), o Marquês de Feron na série britânica The Musketeers (2014) e Carroll Quinn em uma segunda série britânica, Adult Material (2020).

No cinema, Everett enriqueceu os dramas reais To Kill a King (2003) e Stage Beauty (2004) como Rei Charles I e Rei Charles II, respectivamente. Conhecido por sua beleza distante e personagens frequentemente presunçosos e afetados, ele interpretou de forma envolvente um jet-setter no filme contemporâneo People (2004); forneceu a voz do nada principesco Príncipe Encantado nas animações Shrek 2 (2004) e Shrek the Third (2007); interpretou um desertor britânico ao lado de Sharon Stone no thriller romântico A Different Loyalty (2004); um playboy milionário envolvido em um atropelamento em Separate Lies (2005); um excêntrico magnata em Hysteria (2011); o Rei George VI ao lado da Rainha Mãe de Emily Watson na comédia dramática romântica A Royal Night Out (2015); um monsenhor em If I Had a Heart (2013); e o atormentado dramaturgo gay Oscar Wilde durante seus últimos dias em The Happy Prince (2018), que ele escreveu e dirigiu.

Romancista nas horas vagas com Hello, Darling, Are You Working? (1989), Rupert também publicou dois volumes de memórias: Red Carpets and Other Banana Skins (2006) e Vanished Years (2012), e produziu documentários.