Ben Stiller creció entre las estrellas y desde pequeño se interesó por estar al otro lado de la cámara; a los 10 años comenzó a filmar películas con su cámara Super 8. Las tramas siempre eran sencillas: alguien se burlaba del tímido y torpe Stiller... y luego él siempre se vengaba. Ese deseo de venganza contra la gente popular y atractiva quizá motivó su obra de angustia adolescente Reality Bites (1994) más adelante en su carrera. Dirigió y actuó en la película, coprotagonizada por Winona Ryder y Ethan Hawke.

Antes de llegar a Hollywood, acumuló varios años de trabajo constante y sólido en el teatro. Tras abandonar la UCLA, actuó en la obra ganadora del premio Tony "The House of Blue Leaves". Mientras trabajaba en la obra, Stiller rodó un breve spoof de The Color of Money (1986) protagonizado por él (en el papel de Tom Cruise) y su compañero de reparto en "The House of Blue Leaves" (1987), John Mahoney (en el papel de Paul Newman). El cortometraje era tan divertido que Lorne Michaels lo compró y lo emitió en Saturday Night Live (1975). Esto lo llevó a pasar un año en el programa en 1989.

Stiller hizo su debut en la pantalla grande en Empire of the Sun (1987) de Steven Spielberg en 1987. Demostrando desde temprano el tono multifacético que tomaría su carrera, pronto se puso detrás de la cámara para dirigir Back to Brooklyn para MTV. La cadena quedó impresionada y le dio a Stiller su propio programa, The Ben Stiller Show (1992). Reclutó a los también excéntricos comediantes Janeane Garofalo y Andy Dick y creó un programa mordazmente satírico. MTV terminó rechazándolo, pero Fox lo adquirió. Lamentablemente, el programa fue un fracaso de audiencia. Stiller pronto se quedó sin trabajo, aunque tuvo la satisfacción de recibir un Emmy por el programa después de su cancelación.

Durante un tiempo, Stiller tuvo que conformarse con apariciones como invitado. Mientras hacía esto, ahorró su dinero y al final logró reunir lo suficiente para hacer Reality Bites (1994), ahora un clásico de culto que la generación retratada ve con buenos ojos. Ben siguió trabajando de manera constante durante un tiempo, particularmente en producciones independientes donde se sentía más cómodo. Sin embargo, nunca logró del todo un gran salto. Su primer trabajo importante como director de gran presupuesto fue The Cable Guy (1996), de Jim Carrey. Aunque muchos críticos quedaron impresionados, los fans de Jim Carrey no. En 1998, There's Something About Mary (1998) impulsó a Stiller al centro de atención del público general. También protagonizó películas exitosas como Keeping the Faith (2000) y Meet the Parents (2000).