Jeff Bridges comenzó su carrera apareciendo sin acreditar en la película The Company She Keeps (1951) y en la serie de televisión Sea Hunt (1958). A los 14 años, realizó una gira con una compañía de teatro en la producción de "Anniversary Waltz". Durante su adolescencia, enfrentó problemas con las drogas y la marihuana, pero se recuperó y comenzó a forjar su carrera como adulto joven apareciendo en televisión como una versión más joven de su padre en la película para televisión Silent Night, Lonely Night (1969), y en la extraña película de Burgess Meredith The Yin and the Yang of Mr. Go (1974). Tras recibir buenas críticas por su interpretación de un estudiante blanco en la película de temática racial Halls of Anger (1970), su carrera despegó un año después cuando obtuvo un papel de madurez en la aclamada película coral The Last Picture Show (1971). La película dirigida por Peter Bogdanovich convirtió en estrellas a sus jóvenes protagonistas (Bridges, Timothy Bottoms, Cybill Shepherd) y en ganadores del Oscar a su reparto veterano (Ben Johnson, Cloris Leachman). El papel de Duane Jackson, por el que Jeff recibió su primera nominación al Oscar (como "mejor actor de reparto"), marcó la pauta de los tipos de papeles con los que Jeff se daría a conocer a sus fans: errantes, imprudentes, pícaros y normalmente impredecibles.

Con una belleza casual y despreocupada y armado con una sonrisa perpetua y un encanto astuto, comenzó de inmediato una intrigante incursión en los años 70 en el cine poco convencional. Entre ellas destacan su boxeador en ascenso frente a un decadente Stacy Keach en Fat City (1972); su estafador de la era de la Guerra Civil en el western Bad Company (1972); su piloto de stock cars sureño en The Last American Hero (1973); su joven estudiante anarquista junto a un elenco veterano estelar en The Iceman Cometh (1973) de Eugene O'Neill; su compañero ladrón de bancos (también nominado al Oscar) de Clint Eastwood en Thunderbolt and Lightfoot (1974); su vagabundo cuatrero en Rancho Deluxe (1975); su escritor de westerns de bajo nivel que quiere ser un vaquero de verdad en Hearts of the West (1975); y el hermano de un presidente asesinado que sigue pistas del crimen en Winter Kills (1979). Todos son personajes simplemente maravillosos que deberían haberlo impulsado a los niveles más altos del estrellato... pero extrañamente no lo hicieron.

Quizás fue su facilidad característica y su enfoque naturalista lo que lo hizo algo subvalorado en esa época en que Hollywood era dominado por la intensidad de Dustin Hoffman, Robert De Niro y Al Pacino. Sin embargo, Jeff continuó siendo un favorito que robaba escenas en la siguiente década, notablemente como el programador de videojuegos en el clásico de ciencia ficción de culto de 1982 Tron (1982), y el músico en apuros que compite con su hermano Beau Bridges por las atenciones de la sexy cantante Michelle Pfeiffer en The Fabulous Baker Boys (1989). Jeff se convirtió en nominado al Oscar por tercera vez con su muy intrigante (y extrañamente sexy) interpretación de un alienígena de rostro inexpresivo en Starman (1984), y ganó aún mayor consideración como el siempre optimista inventor Preston Tucker en Tucker: The Man and His Dream (1988).

Desde entonces Jeff ha seguido derrochando la magia de Bridges en el cine. Pocos disfrutan de una popularidad tan duradera mientras mantienen el mismo respeto con los críticos. The Fisher King (1991), American Heart (1992), Fearless (1993), The Big Lebowski (1998) (ahora un fenómeno de culto) y The Contender (2000) (que le dio su cuarta nominación al Oscar) son ejemplos principales. Más recientemente aprovechó el momento como un villano calvo como némesis de Robert Downey Jr. en Iron Man (2008) y luego, a los 60 años, coronó su gratificante carrera ganando el esquivo Oscar, además de los premios Golden Globe y Screen Actor Guild (entre muchos otros), por su cantante de country venido a menos Bad Blake en Crazy Heart (2009). Bridges luego protagonizó Tron: Legacy (2010), retomando uno de sus papeles más famosos, y recibió otra nominación al Oscar como Mejor Actor por su papel en el remake western True Grit (2010). En 2014, coprodujo y protagonizó una adaptación del drama de ciencia ficción de Lois Lowry The Giver (2014).

Jeff es fotógrafo dentro y fuera de sus sets de filmación, y se ha dado a conocer como dibujante y músico pop.