Joan Allen es una actriz que se unió al elenco de la famosa Steppenwolf Theatre Company de Chicago en 1977, siendo uno de los miembros originales del grupo y protagonizando varias de sus producciones originales. Sus primeros créditos cinematográficos importantes incluyeron dos actuaciones de reparto aclamadas por la crítica que mostraron su versatilidad: un giro cómico en el misterio de asesinato suburbano Compromising Positions (1985) y un papel dramático como una mujer ciega que entabla amistad con un asesino en serie en Manhunter (1986). Al mismo tiempo, Allen se estaba haciendo un nombre en el escenario de Nueva York; con el tiempo se convertiría en una de las actrices más honradas del mundo teatral neoyorquino y ganadora de todos los premios importantes por su trabajo en Broadway y fuera de él. Recibió un premio Tony a la mejor actriz en 1988 por su actuación, junto a John Malkovich, en Burn This de Lanford Wilson, y fue nominada al Tony en la misma categoría en 1989 por el papel principal en The Heidi Chronicles.

Continuando su trabajo en el cine, Allen recibió su primera nominación al Premio de la Academia por su papel como Pat Nixon en Nixon (1995) de Oliver Stone, por el cual también ganó premios de siete asociaciones de críticos, incluyendo la Asociación de Críticos de Cine de Los Ángeles y la Sociedad Nacional de Críticos de Cine. Allen recibió su segunda nominación consecutiva al Óscar a la mejor actriz de reparto por su papel en The Crucible (1996) de Arthur Miller. Posteriormente, su trabajo en The Ice Storm (1997), junto a Kevin Kline y Sigourney Weaver, y en Pleasantville (1998), junto a William H. Macy y Jeff Daniels, le valió grandes elogios y varios premios de la crítica; también coprotagonizó el éxito de taquilla de acción Face/Off (1997) junto a John Travolta y Nicolas Cage. Por su papel protagonista en The Contender (2000), Allen recibió nominaciones a la mejor actriz en los Globos de Oro, los Premios de la Academia, los Premios SAG y los Independent Spirit Awards.

A lo largo de la década de 2000, Allen trabajó tanto en cine como en televisión, con papeles en tres de las películas de Bourne - The Bourne Supremacy (2004), The Bourne Ultimatum (2007) y The Bourne Legacy (2012) - así como en The Notebook (2004), The Upside of Anger (2005) y Death Race (2008). Allen también recibió nominaciones al Emmy por The Mists of Avalon (2001) y por el papel principal en el biopic Georgia O'Keeffe (2009), por el cual también fue productora ejecutiva. Recientemente también fue vista en la serie dramática de HBO Luck (2011).